Los rasgos ecológicos interactúan con el contexto del paisaje para determinar el riesgo de pesticidas de las abejas

Nature Ecology & Evolution volumen 7, páginas 547–556 (2023)Cite este artículo

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La contaminación generalizada de los ecosistemas con pesticidas amenaza a los organismos no objetivo. Sin embargo, aún no se comprende bien hasta qué punto los rasgos de la historia de vida afectan la exposición a los pesticidas y el riesgo resultante en diferentes contextos paisajísticos. Abordamos esto para las abejas en un gradiente de uso de la tierra agrícola basado en ensayos de pesticidas de polen y néctar recolectados por Apis mellifera, Bombus terrestris y Osmia bicornis, que representan rasgos de alimentación extensivos, intermedios y limitados. Descubrimos que los recolectores extensivos (A. mellifera) experimentaron el mayor riesgo de pesticidas: concentraciones ponderadas por toxicidad de aditivos. Sin embargo, sólo los recolectores intermedios (B. terrestris) y limitados (O. bicornis) respondieron al contexto del paisaje, experimentando un menor riesgo de pesticidas con menos tierra agrícola. El riesgo de pesticidas se correlacionó entre especies de abejas y entre fuentes de alimento y fue mayor en el polen recolectado de A. mellifera: información útil para el futuro monitoreo de pesticidas posteriores a la aprobación. Proporcionamos información dependiente de los rasgos de alimentación y del paisaje sobre la ocurrencia, concentración e identidad de los pesticidas que encuentran las abejas para estimar el riesgo de pesticidas, lo cual es necesario para una evaluación de riesgos más realista e información esencial para rastrear los objetivos de políticas para reducir el riesgo de pesticidas.

La intensificación agrícola incluye reducciones concomitantes en áreas seminaturales y una mayor dependencia de pesticidas1,2, lo que amenaza a insectos beneficiosos como las abejas que sostienen la función y los servicios de los ecosistemas3,4. Los pesticidas han recibido especial atención debido a su uso generalizado, pero a veces a sus efectos perjudiciales sobre los individuos5, las colonias6,7, las poblaciones8,9 y los servicios de polinización de las abejas10,11. Como el riesgo de pesticidas (concentraciones ponderadas por toxicidad sumadas) depende de la exposición (el grado en que un organismo encuentra pesticidas en un momento y lugar determinados), es vital determinar cómo los patrones de actividad de las abejas se cruzan con la ocurrencia, concentración e identidad de los pesticidas12.

Las tierras de cultivo tratadas con pesticidas, especialmente las de cultivos de frutas y hortalizas de manejo intensivo, pueden aumentar la cantidad y diversidad de pesticidas en el paisaje13,14,15,16. Sin embargo, los pesticidas no sólo afectan los cultivos objetivo y sus plagas; pueden desplazarse y filtrarse al aire, el suelo y el agua circundantes para contaminar las plantas no cultivadas17,18,19,20,21. Por lo tanto, los hábitats seminaturales que podrían proporcionar refugio contra los pesticidas tienen más probabilidades de ser fuentes potenciales de exposición en paisajes agrícolas gestionados intensivamente22. Como recolectoras de lugar central, la reproducción de las abejas depende de la densidad y el valor de los recursos alimentarios dentro de su área de alimentación23,24,25,26 y la proporción de la zona de alimentación de una abeja afectada por el uso de pesticidas debe correlacionarse con su exposición a pesticidas15,27 ,28.

Sobre la base de los rasgos únicos y correlacionados de las abejas, incluida la socialidad, la comunicación, el tamaño de la colonia, la capacidad de búsqueda de alimento y la amplitud de la dieta, describimos tres conjuntos de rasgos de búsqueda de alimento: "extensivo", "intermedio" y "limitado" (Fig. 1a). . Estos rasgos alterarán la exposición de las abejas a los pesticidas en los paisajes (Fig. 1b; líneas interceptadas)29. Por ejemplo, los recolectores extensivos pueden estar más expuestos, ya que forman colonias grandes y altamente eusociales que comunican recursos de cultivos de floración masiva rentables, aunque potencialmente tratados, que pueden almacenar durante períodos prolongados30. Por otro lado, los recolectores limitados no acumulan grandes recursos y, por lo tanto, dependen más de hábitats seminaturales para proporcionar forraje continuo. Por lo tanto, los recolectores limitados pueden estar menos expuestos si hay hábitats seminaturales disponibles y proporcionan forraje no contaminado (compárese con la referencia 31). Sin embargo, los recolectores limitados pueden quedar desproporcionadamente más expuestos en paisajes agrícolas manejados intensivamente, donde existe una mayor probabilidad de contaminación en los pocos hábitats seminaturales (Fig. 1b; pendiente de la línea).

a – d, Describimos tres conjuntos de rasgos de alimentación de las abejas (basados ​​en las referencias 23,30,82,83): 'extensivo', 'intermedio' y 'limitado' (a), en relación con el contexto del paisaje (b) , como se demuestra en paisajes de baja intensidad (c) y alta intensidad (d), donde los recolectores extensivos (cuadrado gris) y limitados (triángulo gris) se mueven entre tipos de hábitat dentro de sus respectivos rangos de alimentación (círculos concéntricos en relación con X, el centro). nidos). Nuestra suposición de referencia (b, círculos negros) es que la exposición y el riesgo de pesticidas aumentarán con la intensificación agrícola, proporcionalmente al área de tierra agrícola dentro del área de alimentación de las abejas (c y d, círculos concéntricos). Esperamos que las abejas con el mayor rango de alimentación, las recolectoras 'extensas', reciban la mayor exposición a pesticidas y el mayor riesgo independientemente del contexto del paisaje (b, línea de intersección; cyd, cuadrados grises). Sin embargo, a medida que la agricultura se intensifica, aumenta la proporción de tierras agrícolas dentro del área de alimentación de las abejas y aumenta la probabilidad de buscar alimentos contaminados. Por lo tanto, esperamos que los recolectores 'limitados' corran un riesgo desproporcionadamente mayor de exposición a pesticidas a medida que las tierras agrícolas se expanden (b, pendiente de la línea; cyd, triángulos grises). NA, no aplicable.

Para probar si los rasgos de búsqueda de alimento alteran la exposición y el riesgo para las abejas en diferentes contextos paisajísticos, analizamos los residuos de pesticidas en el polen y el néctar recolectados por A. mellifera, B. terrestris y O. bicornis, que representan recolectores extensivos, intermedios y limitados, respectivamente, en tres cultivos que florecen secuencialmente (Figs. 1 y 2). Al hacerlo, integramos múltiples dominios de exposición a pesticidas generalmente restringidos a estudios únicos: contexto del paisaje (por ejemplo, ref. 32), especies de polinizadores (por ejemplo, ref. 33), cultivos (por ejemplo, ref. 15) y alimentos. fuentes (por ejemplo, ref. 34). Predijimos que la exposición y el riesgo a los pesticidas aumentarían con (1) la proporción de tierras agrícolas y (2) la extensión de las características de alimentación. Además, esperábamos que (3) los recolectores limitados experimentaran una mayor exposición y riesgo a los pesticidas que los recolectores más extensos con una proporción cada vez mayor de tierras agrícolas. Además, esperábamos (4) que los cultivos de floración masiva fueran la principal fuente de exposición a pesticidas, particularmente para los recolectores extensivos y que pudiera haber riesgos específicos de cada cultivo según las recomendaciones de manejo de plagas específicas de cada cultivo (Tabla complementaria 1). Finalmente, esperábamos que (5) la exposición y el riesgo de pesticidas se correlacionaran entre las cargas de polen y néctar de las abejas, con una posible aplicación al monitoreo de pesticidas posterior a la aprobación. Ante los cambios drásticos esperados en la regulación de pesticidas para cumplir con los objetivos de sostenibilidad actuales (por ejemplo, ref. 35) y los llamados a que la evaluación de riesgos ambientales sea más precisa, confiable y holística36, es esencial comprender por qué diferentes patrones de cultivo y contextos paisajísticos pueden poner en riesgo de manera diferente especies polinizadoras clave en riesgo.

a, b, introdujimos centinelas de tres especies de abejas que varían en su socialidad y rango de alimentación en campos de tres cultivos dependientes de polinizadores (a) a través de un gradiente de uso de la tierra en el extremo sur de Suecia (b). Nuestras especies de abejas focales fueron A. mellifera, una recolectora extensiva; B. terrestris, un recolector de alimentos intermedio; y O. bicornis, un recolector de alimentos limitado. c, Los períodos de actividad y la fenología de floración de las abejas y los cultivos se superpusieron, excepto el trébol rojo y O. bicornis. d, Las especies/grupos de plantas no agrícolas (otras no agrícolas) a menudo dominaban el uso de polen en cada sitio (eje x) y las abejas tendían a utilizar más polen del cultivo focal que otros tipos agrícolas (otros tipos agrícolas). No se dispone de datos sobre el uso de polen y residuos de pesticidas para el trébol rojo y O. bicornis debido a que no se superponen fenologías (c). Debido al fracaso de las colonias, tampoco existen datos sobre las colonias de B. terrestris en dos sitios de manzanas. Las imágenes en a y el mapa en b son de uso gratuito bajo licencias creative commons (CC-BY y CC0).

Entre especies de abejas (A. mellifera, B. terrestris y O. bicornis) y cultivos (colza, manzana y trébol) para ambas fuentes de alimento (polen y néctar), se detectaron un total de 53 compuestos (de los 120 analizados). incluyendo 24 fungicidas, 19 herbicidas, 5 insecticidas, 2 acaricidas, 2 metabolitos de herbicidas y 1 metabolito de un fungicida. Detectamos más compuestos en muestras de polen de sitios de colza (42, n = 40) que de sitios de manzana (36, n = 36) y trébol (25, n = 32). Los cuatro compuestos con mayor riesgo específico fueron los insecticidas (Tabla 1), pero algunos herbicidas y fungicidas también ocuparon un lugar destacado debido a su alta concentración o frecuencia (Tabla complementaria 2). Los herbicidas y fungicidas representaron el 80% del total de detecciones y el 65% del total de residuos (en µg kg-1), pero, como era de esperar, los insecticidas representaron la mayor parte del riesgo de pesticidas, representando más del 99% del riesgo específico del compuesto (Tabla complementaria 2).

El riesgo de pesticidas (concentraciones ponderadas por toxicidad del aditivo; Métodos) se explicó por el cultivo focal (F2, 20,48 = 8,4, P <0,01) y una interacción entre las especies de abejas y la proporción de tierra agrícola en el paisaje (Fig. 3a; R2m = 0.39, F2,34.472 = 4.4, P = 0.02) pero no por una interacción entre las especies de abejas y el cultivo focal (F3,28.196 = 0.1, P = 0.97) o la interacción de tres vías (F3,28.10 = 2.3, P = 0,10). El riesgo aumentó con la proporción de tierras agrícolas para O. bicornis (estimación de tendencia (intervalo de confianza) 7,77 (2,53, 13,01)) y B. terrestris (7,00 (1,92, 12,08)), mientras que el de A. mellifera (2,79 (- 2.25, 7.83)) era independiente de la proporción de tierra agrícola. El aumento del riesgo fue similar entre O. bicornis y B. terrestris (diferencia de pendientes ajustada por Tukey P = 0,91), pero fue más fuerte para O. bicornis que para A. mellifera (P = 0,03). La proporción de tierra de cultivo focal (F2,34,15 = 1, P = 0,39) y el tamaño medio del campo (F2,34,35 = 1,04, P = 0,36) en el paisaje de 2 km de radio no fueron predictores de riesgo para ninguna especie de abeja.

a, Los resultados mostraron que el riesgo de pesticidas basados ​​en polen aumentó con la cantidad de tierra agrícola en el paisaje para B. terrestris y O. bicornis, mientras que el riesgo basado en polen de A. mellifera fue independiente de la extensión de tierra agrícola. b, La proporción de tierra agrícola también influyó en el uso del polen, y solo O. bicornis utilizó más polen agrícola a medida que aumentaba la tierra agrícola. c, Riesgo de A. mellifera correlacionado con el de O. bicornis (gris) y B. terrestris (amarillo). d, La composición de compuestos pesticidas en el polen difería entre A. mellifera y O. bicornis, mientras que B. terrestris superpuso a los dos según PERMANOVA de las diferencias de Bray-Curtis. La dispersión varió entre especies de abejas (P = 0,03); por lo tanto, estas diferencias comunitarias deben interpretarse con cautela. Las predicciones y los intervalos de confianza del 95% (a,b,c) provienen de modelos lineales con log de riesgo transformado y la proporción de polen agrícola transformada logit. Los puntos NMDS (d) se basan en distancias estandarizadas de Bray-Curtis.

La proporción de polen agrícola recolectado por las abejas también se explicó por el cultivo focal (F2,21,64 = 9, P <0,01) y una interacción entre las especies de abejas y la proporción de tierra agrícola (Fig. 3b; R2m = 0,44, F2,35,72 = 4.4, P = 0.02), sin interacción entre especies de abejas y cultivo focal (F3,28.70 = 1.99, P = 0.14) o la interacción triple (F3,28.41 = 1.35, P = 0.27). El uso de polen agrícola por parte de O. bicornis aumentó con la proporción de agricultura en el paisaje (estimación de tendencia 2,71 (0,55, 4,86)), pero no para A. mellifera (0,01 (-1,93, 1,96) o B. terrestris (-0,88 (-2,87). , 1.12)). En promedio, las abejas recolectaron 30% de polen de tipo colza en los sitios de colza, 29% de polen de tipo manzana en los sitios de manzanas y 12% de polen de tipo trébol en los sitios de trébol rojo (Fig. 2d). El tipo de cultivo focal en el paisaje no influyó en el uso de polen de cultivos focales por parte de las abejas (F2,35.01 = 1.35, P = 0.27) El riesgo de pesticidas no aumentó con la proporción de uso agrícola (F2,35.28 = 1.13, P = 0.33) o polen de cultivo focal (F2,35,64 = 1,40, P = 0,26).

Descubrimos que las especies de abejas experimentaron un riesgo similar a nivel de sitio: A. mellifera relacionada con B. terrestris (Fig. 3c; R2 = 0,6, T = 4,19, gl = 18, P < 0,01) y O. bicornis (Fig. 3c; R2 = 0,53, T = 3,57, gl = 13, P < 0,01) y O. bicornis relacionado con B. terrestris (R2 = 0,65, T = 4,48, gl = 11, P < 0,01). El riesgo y la exposición a pesticidas se correlacionaron (Fig. 4a; R2m = 0,74, F1, 55,92 = 111,31, P <0,01) y proporcionamos resultados de exposición paralelos (concentraciones de aditivos) en los Resultados complementarios.

a, Los resultados muestran que el riesgo y la exposición a pesticidas estaban correlacionados (R2 = 0,74). b – d, el riesgo basado en el polen (b), el riesgo relativo al momento de la floración del cultivo focal (c) y la composición de los compuestos pesticidas (d) diferían entre los cultivos focales sobre la base de PERMANOVA de las diferencias de Bray-Curtis. Escalamos los puntos en b según sus respectivos MCR (Métodos), para representar el riesgo de la mezcla de pesticidas en relación con su compuesto constituyente más riesgoso. Un valor cercano a uno indica que un solo compuesto domina el riesgo de mezcla. Los valores de MCR no difirieron entre cultivos (Figura complementaria 1). Los cuadrados delineados (byc) representan las medias y los intervalos de confianza del 95% (b, colza n = 24, manzana n = 22 y trébol n = 16; d, colza n = 32, manzana n = 28 y trébol n = 32 ). Escalamos los puntos en d según la cantidad de pesticidas detectados en una muestra de polen. Las predicciones y los intervalos de confianza del 95% (a,b,c) provienen de modelos lineales con registro de riesgo transformado. Los puntos NMDS (d) se basan en distancias estandarizadas de Bray-Curtis.

El polen recolectado en los sitios de manzanos tuvo un mayor riesgo en comparación con los sitios de trébol (Fig. 4b; T = 4.09, gl = 21.2, P <0.01) pero fue similar entre los sitios de colza y manzanos (T = −2.39, gl = 19.5, P = 0,07) y sitios de colza y trébol (T = 1,69, gl = 20,8, P = 0,23) (Fig. 4b). El riesgo (Fig. 4c) y la exposición (Fig. 2 complementaria) fueron mayores durante la floración del cultivo que después de la floración.

La composición compuesta en polen difirió entre los cultivos focales (PERMANOVA F2,61 = 11.34, P < 0.01) y entre especies de abejas (PERMANOVA F2,61 = 2.12, P = 0.01), sin interacción entre especies de abejas y cultivos focales (P > 0,05). Entre las especies de abejas, la composición del compuesto solo difirió entre O. bicornis y A. mellifera (Fig. 3d y Tabla complementaria 3; F1, 38 = 3,85, P <0,01). Entre cultivos focales, todas las comparaciones por pares indicaron diferentes composiciones de compuestos (Fig. 4d y Tabla complementaria 3, todas P <0,01).

El riesgo, sin tener en cuenta los supuestos de ingesta de residuos, por ejemplo, a través del consumo, fue mayor en el polen que en el néctar (Fig. 5a; T = −10,66, df = 93,9, P <0,01) y la composición del pesticida difirió entre estos materiales de muestra. (Figura complementaria 3, PERMANOVA F1, 49 = 2,42, P = 0,04). Encontramos que el riesgo basado en el polen se relacionaba con el riesgo basado en el néctar (Fig. 5b; R2m = 0,10, T = 2,15, df = 53,99, P = 0,04).

a, Los resultados muestran que el riesgo de pesticidas fue mayor en el polen que en el néctar, pero el riesgo se correlacionó entre los materiales de muestra. Como en la Fig. 4b, los puntos en a están escalados según su respectivo MCR, donde un punto más pequeño indica que un solo compuesto domina el riesgo de la mezcla de pesticidas. Los cuadrados delineados (a) representan el riesgo log transformado medio (néctar n = 70 y polen n = 61). Las predicciones y los intervalos de confianza del 95% (a,b) provienen de modelos lineales de efectos mixtos con registro de riesgo transformado. b, Volvimos a analizar los datos eliminando el valor atípico de la izquierda y los resultados se mantuvieron cualitativamente sin cambios y el ajuste del modelo mejoró.

La exposición de las abejas a los pesticidas surge de su actividad que se cruza con el uso de pesticidas12. Por lo tanto, es probable que la exposición a los pesticidas y su riesgo correlacionado (concentraciones ponderadas por la toxicidad de los aditivos) para las abejas se vean afectados por los rasgos de su historia de vida37, en particular los hábitos de búsqueda de alimento23,26,38 y los patrones de uso de la tierra y de pesticidas, especialmente en las abejas. cultivos atractivos39,40. Utilizando un enfoque ecológico del riesgo de pesticidas, encontramos que los recolectores extensivos (A. mellifera) experimentaron el mayor riesgo independientemente de la proporción de tierra agrícola en el paisaje. Aunque el riesgo estaba correlacionado entre las especies de abejas, tanto las recolectoras limitadas (O. bicornis) como las recolectoras intermedias (B. terrestris) experimentaron menos riesgo que las recolectoras extensivas (A. mellifera) en paisajes con menos tierra agrícola. Además, el riesgo se correlacionó entre los materiales de la muestra y fue mayor en el polen. En consecuencia, el polen recolectado por A. mellifera puede predecir con cautela el riesgo de pesticidas para las abejas, sin tener en cuenta la ingesta de residuos, en comparación con el néctar y el polen recolectados por otras especies de abejas, independientemente del contexto del paisaje. Por lo tanto, el indicador de riesgo de pesticidas basado en polen recolectado por A. mellifera puede ser una métrica prometedora para el monitoreo de pesticidas posteriores a la aprobación en sistemas terrestres, generalmente propuesto por la ref. 41 y con paralelos en los sistemas acuáticos42.

Los paisajes agrícolas exponen a A. mellifera a múltiples pesticidas15,27,32,43,44,45. Sin embargo, sabemos menos sobre el riesgo resultante de los pesticidas, especialmente entre especies de abejas y en diferentes contextos paisajísticos (pero ver las referencias 22,26,46,47). Descubrimos que aumentar la proporción de tierras agrícolas aumentaba el riesgo para B. terrestris y O. bicornis, pero no para A. mellifera. Sugerimos que estas diferencias de riesgo dependientes del paisaje son el resultado de patrones de actividad específicos de cada especie23,38. El diferente uso del polen de los cultivos entre las tres especies respalda en cierta medida esto: la recolección uniforme por parte de A. mellifera y B. terrestris en comparación con la creciente recolección por parte de O. bicornis con una proporción cada vez mayor de tierra agrícola, en consonancia con los hallazgos en manzanas para A. mellifera32 y O. cornifrones28. En consecuencia, los cultivos de floración masiva parecen ser una fuente de alimento predominante para A. mellifera en todos los paisajes agrícolas32,38,40,45. Por el contrario, a pesar del acceso a cultivos de floración masiva, O. bicornis prefiere los recursos de polen no agrícolas, predominantemente leñosos, cuando están disponibles48,49. Estas diferentes preferencias por el polen de los cultivos se evidencian en otros que encuentran que la recolección de polen de cultivos focales se correlaciona positivamente con la proporción de ese cultivo en el paisaje para A. mellifera (manzana32) y B. impatiens (arándano27), pero no para O. bicornis (semilla oleaginosa). violación31,48). Por lo tanto, conjuntos de rasgos de alimentación (por ejemplo, gran tamaño de colonia y comunicación avanzada) y preferencias de alimentación probablemente impulsan la prevalencia de A. mellifera en cultivos de floración masiva. En paisajes agrícolas gestionados intensivamente con escasos hábitats seminaturales y un alto uso de pesticidas, es cada vez más probable que O. bicornis se alimente en cultivos de floración masiva menos preferidos y en hábitats seminaturales adyacentes a tierras cultivables31 y, por lo tanto, aumente su exposición y riesgo a los pesticidas. En consecuencia, las poblaciones de O. bicornis y especies recolectoras limitadas similares pueden verse afectadas desproporcionadamente por la intensificación agrícola, ya que sus características agravan los efectos combinados de la pérdida de hábitat y el aumento de la exposición a pesticidas26. Nuestro uso de O. bicornis como centinela nos permitió estimar la exposición y el riesgo de un recolector limitado en paisajes donde es posible que no se encuentren naturalmente, lo que, combinado con la dieta relativamente generalizada de Osmia spp.26,48,50, significa que nuestro Las estimaciones para recolectores limitados son probablemente preventivas entre especies de abejas solitarias.

El cultivo focal (colza, manzana o trébol) fue un factor importante de exposición y riesgo derivado del polen para todas las especies de abejas, independientemente de la proporción de tierra agrícola. Por ejemplo, todas las especies de abejas experimentaron la mayor exposición y riesgo en los sitios de manzanas, seguidas de los sitios de colza y trébol. Estos resultados reflejan la cantidad aprobada de ingredientes activos en productos fitosanitarios recomendados para su uso en los tres cultivos focales, la mayoría en manzanas y la menor cantidad en trébol. Los cultivos de manzanas y otras frutas generalmente tienen un mayor uso de pesticidas51 y la consiguiente exposición a las abejas que los cultivos herbáceos anuales o los pastizales permanentes15. También encontramos que la composición de los pesticidas en el polen difería entre los tres cultivos, identificando estrategias de manejo de plagas para cultivos específicos e incluso compuestos específicos como determinantes de la exposición y el riesgo a nivel del paisaje. El riesgo de pesticidas para el polen fue mayor durante la floración de los cultivos que después de la floración en los tres cultivos investigados. Sin embargo, no se correlacionó con la recolección de polen de cultivos agrícolas o de cultivos focales, lo que posiblemente apunte hacia el cultivo tratado y las plantas con flores asociadas afectadas por la deriva como fuentes de exposición a pesticidas20,22,26,27. Centrándonos en muestras de polen y néctar coincidentes espaciotemporalmente de A. mellifera y B. terrestris, encontramos que la exposición y el riesgo eran mayores en el polen que en el néctar, aunque esto no tiene en cuenta la absorción de residuos por parte de las abejas, por ejemplo a través del consumo, que es desigual. entre polen y néctar33. No obstante, encontramos que el riesgo, pero no la exposición, se correlacionaba positivamente entre el polen y el néctar; por lo tanto, el polen puede ser un material de precaución para estimar el riesgo de pesticidas para las abejas y, de manera más general, la contaminación por pesticidas de los ambientes terrestres34,52.

La composición de la mezcla de pesticidas de polen fue la que más difirió entre A. mellifera y O. bicornis, mientras que B. terrestris se superpuso a los dos. Las tres especies compartían dos de los compuestos más riesgosos, indoxacarb y acetamiprid, mientras que los siguientes compuestos más riesgosos eran exclusivos de cada especie: tiacloprid para A. mellifera, tebuconazol para B. terrestris e imidacloprid para O. bicornis. Sin embargo, el riesgo se correlacionó positivamente entre las tres especies, lo que sugiere que las estimaciones de riesgo para una especie pueden, hasta cierto punto, informar el riesgo para otras especies de abejas. Los valores generalmente bajos del índice acumulativo máximo (MCR) indican que el riesgo de la mezcla de pesticidas, independientemente de la especie de abeja y el cultivo focal, fue impulsado por uno o unos pocos compuestos de alto riesgo (similar a la referencia 53). Los compuestos de alto riesgo fueron principalmente los insecticidas neonicotinoides (acetamiprid, imidacloprid y tiacloprid), previamente identificados como de alto riesgo para las abejas33,54, pero el compuesto de mayor riesgo fue el indoxacarb, un insecticida de oxadiazina. Una exposición reducida a estos compuestos de alto riesgo disminuiría sustancialmente el riesgo para las tres especies de abejas. En la UE, las restricciones a los pesticidas (imidacloprid 2018, tiacloprid 2021 e indoxacarb 2022) son medidas regulatorias en esta dirección55,56,57, incluso si persisten residuos (como imidacloprid en nuestro estudio58) o nuevos compuestos con perfiles de riesgo similares ingresan al mercado en el futuro59,60.

La evaluación del riesgo de pesticidas se centra principalmente en A. mellifera, en parte debido a su valor económico, facilidad de manejo y una mayor comprensión de la biología de la especie61,62,63. Sin embargo, la evaluación de riesgos se está volviendo más holística36, con un mayor énfasis en las especies no Apis64 en reconocimiento de la diversidad de las abejas silvestres y su contribución a los servicios de polinización65. Sin embargo, este cambio requiere una mejor comprensión de cómo varía el riesgo de pesticidas entre las especies de abejas y los contextos paisajísticos. Descubrimos que el riesgo de pesticidas estimado a partir del polen recolectado por A. mellifera era generalmente mayor o similar al de B. terrestris y O. bicornis, particularmente en paisajes con menos tierras agrícolas. Por lo tanto, si bien los rasgos de las abejas regulan la exposición y el riesgo a los pesticidas, existe la posibilidad de extrapolar el riesgo entre las especies de abejas y las fuentes de exposición, con estimaciones de riesgo más altas y, por lo tanto, preventivas basadas en el polen recolectado de A. mellifera. Sin embargo, la exposición a pesticidas y nuestro indicador ecológico de riesgo de pesticidas no tienen en cuenta los procesos específicos de las especies más allá de la intersección entre el uso de pesticidas y la actividad de las abejas, como el consumo dentro del nido o los efectos indirectos que podrían afectar la aptitud de las abejas: consideraciones importantes al mudarse. desde la exposición hasta el efecto en la evaluación del riesgo ambiental63.

Utilizando nuestro enfoque basado en rasgos, concluimos que el contexto del paisaje modifica el riesgo de pesticidas, pero solo para recolectores limitados e intermedios (aquí, O. bicornis y B. terrestris, respectivamente). Estos hallazgos resaltan el potencial de los hábitats seminaturales para amortiguar los riesgos relacionados con los pesticidas para las abejas silvestres26,46,66. También concluimos que el polen recolectado por A. mellifera puede predecir el riesgo ambiental de pesticidas para otras especies y es preventivo, particularmente en paisajes menos dominados por la agricultura. Por lo tanto, sugerimos que un indicador de riesgo de pesticidas basado en polen recolectado por A. mellifera es una métrica prometedora para el monitoreo de pesticidas posteriores a la aprobación en sistemas terrestres (compárese con la referencia 41). Sin embargo, quedan dudas sobre cómo esta exposición afecta a los individuos y, en última instancia, a las poblaciones de abejas: tareas para una evaluación de riesgos ambientales más holística y realista que tenga como objetivo capturar la exposición a mezclas de pesticidas y los riesgos dentro de la diversa comunidad de abejas67.

Centramos 24 sitios en tres cultivos con flores atractivos para las abejas: colza (8 sitios), manzana (8 sitios) y trébol rojo cultivados para la producción de semillas (8 sitios) en el sur de Suecia (Fig. 2). Estos cultivos florecen secuencialmente: colza durante abril-mayo, manzana durante mayo-junio y trébol rojo durante junio-agosto (Fig. 2c) y se ven afectados por diferentes plagas y, por lo tanto, tienen diferentes estrategias de manejo de plagas. Las recomendaciones nacionales de manejo de plagas para 2019 incluyeron 26 ingredientes activos en la colza, 32 en la semilla de manzana y 14 en la semilla de trébol e incluyeron productos acaricidas (2 ingredientes activos), fungicidas (20), herbicidas (20) e insecticidas (13) (Tabla complementaria 1). Seleccionamos los sitios en función de la proporción de tierras agrícolas circundantes (radio de 2 km) para garantizar un gradiente uniforme (para cada tipo de cultivo) de tierras agrícolas y, por lo tanto, el uso previsto de pesticidas15,16,68. La proporción promedio (± sd) de tierra agrícola fue de 74 ± 24% (rango 29–95%) para la colza, 52 ± 29% (6–85%) para las manzanas y 66 ± 20% (44–93%) para trébol. Todos los sitios estaban separados por >6 km, excepto dos sitios de tréboles, separados por 2 km. El sur de Suecia se caracteriza por una producción agrícola anual y un alto uso de pesticidas a nivel nacional69. Los agricultores manejaron los cultivos de manera convencional, excepto un campo de cada cultivo focal, que se manejó de manera orgánica.

En 2019, colocamos abejas centinela en campos de cultivos focales al inicio de la floración y les permitimos buscar alimento libremente sin alimento suplementario. En cada campo, colocamos: (1) dos o tres colonias de A. mellifera producidas a nivel nacional, estandarizadas y manejadas convencionalmente, (2) seis colonias comerciales de B. terrestris (Biobest Biological Systems) en dos grandes cajas de madera ventiladas y (3) tres unidades de nidos de trampas para abejas solitarias (en los sitios de colza y manzana), cada una sembrada con 50 capullos machos y 50 hembras de O. bicornis (Wildbiene & Partner) (Métodos complementarios). No colocamos O. bicornis en campos de tréboles ya que sus fenologías no se superponen (Fig. 2c).

Tomamos muestras de polen de (1) A. mellifera usando trampas de polen colocadas en dos colmenas durante 24 h, (2) B. terrestris capturando recolectores (~20 en las seis colonias) y matándolos en hielo seco cuando regresaban a sus colonias. y (3) múltiples provisiones de polen de células de cría de O. bicornis recolectadas por las hembras durante la segunda mitad del período de floración. Tomamos muestras de polen de A. mellifera y B. terrestris en dos intervalos de muestreo, coincidiendo con (1) el pico de floración del cultivo y (2) después de la floración del cultivo y para O. bicornis solo al final de la floración del cultivo (uniformemente de todos los polen disponible). En total, recolectamos 48 muestras (595 g) de polen recolectado de A. mellifera, 44 muestras (11 g) de polen recolectado de B. terrestris y 16 muestras (70 g) de polen recolectado de O. bicornis. Durante y después de la floración, se combinaron muestras de A. mellifera y B. terrestris, lo que dio como resultado 24 muestras de polen recolectado de A. mellifera, 22 muestras de polen recolectado de B. terrestris (todas las colonias murieron en dos sitios) y 16 muestras. de polen recolectado por O. bicornis. No reunimos polen de O. bicornis durante el período de floración ya que esta especie ya combinó provisiones de polen en nuestro nombre.

Para comparar los residuos entre el néctar y el polen, tomamos muestras de recolectores adicionales de A. mellifera (n ≈ 100 individuos por muestra) y B. terrestris (n ≈ 20 individuos por muestra) 1–2, 4–6 y 12–16 días después. una aplicación de pesticida conocida en cuatro sitios de colza, dos de manzanos y siete de trébol (Tabla complementaria 4). Se recolectó el contenido del estómago de polen corbicular y néctar de estos recolectores para producir muestras pareadas de polen y néctar para cada sitio y momento de recolección (n = 54).

Congelamos muestras de polen y abejas, antes de la extracción del néctar, a -20 °C antes de detectar 120 compuestos pesticidas incluidos en el plan de monitoreo nacional sueco (Tabla complementaria 5), ​​siguiendo los protocolos establecidos en el Laboratorio de Química Ambiental Orgánica (SLU) (Tabla complementaria 5). Métodos).

Se analizó parte de cada muestra de polen para determinar el uso de polen de las tres especies de abejas en cada sitio. Primero, reunimos muestras de polen por sitio, especie de abeja y período de floración en un tubo de 5 ml y las agitamos en 5 ml de etanol al 70% antes de pipetear 2 μl de la suspensión de polen en un portaobjetos teñido y colocado con gel de fucsina debajo de un cubreobjetos. . A continuación, identificamos (utilizando una biblioteca de referencia de polen en el Departamento de Biología (Lund) y ref. 70) y contamos> 400 granos de polen por portaobjetos (7 a 20 filas, 163 μm de ancho a lo largo del portaobjetos) utilizando un aumento de × 400. Sobre esta base, cuantificamos el uso proporcional de todo el polen de tipo agrícola y el polen de cultivos focales por parte de las abejas y categorizamos este último en un grupo Brassicacae (incluida la colza; Brassica napus), grupo Malus (incluida la manzana; Malus domestica) y Grupo Trifolium pratense (incluido el trébol rojo; T. pratense) (Tabla complementaria 6).

Analizamos el paisaje que rodea nuestros sitios en múltiples escalas espaciales (1000, 1500 y 2000 m, correspondientes a las capacidades promedio de búsqueda de alimento de las abejas (Fig. 1a)) sobre la base de la capa de datos espaciales IACS proporcionada por la Junta Sueca de Agricultura. Clasificamos las categorías de cobertura del suelo en dos grupos: tierras agrícolas (todos los tipos de uso agrícola, como cultivos anuales, huertos, prados y pastizales seminaturales) y tierras no agrícolas (incluidos bosques, áreas urbanas y cuerpos de agua). Esta distinción se debe a que nos centramos en la exposición a los pesticidas y el riesgo para las abejas por el uso de pesticidas agrícolas y la exposición de las abejas a los pesticidas es mayor en las áreas rurales en comparación con las urbanas22. También calculamos la proporción del cultivo focal en los radios y el tamaño promedio del campo. Confirmamos que la proporción de tierra agrícola era consistente (Figura complementaria 8) y correlacionada (Figura complementaria 9) en las tres escalas espaciales para cada tipo de cultivo y, en consecuencia, utilizamos la información del paisaje en la escala más grande (2000 m) en todos los subsiguientes. análisis.

Utilizamos concentraciones ponderadas por toxicidad (TWC) como base para indicar el riesgo de pesticidas para las abejas26, donde la TWC de cada compuesto (TWCi) es la relación entre la concentración (ci) de un compuesto detectado en el polen o néctar recolectado por las abejas y su respectivo criterio de valoración de toxicidad aguda (LD50i: la dosis requerida para causar el 50% de mortalidad en la población de prueba)71. Luego, siguiendo un enfoque de adición de concentración, el valor predeterminado recomendado para la evaluación de riesgos ambientales de mezclas72 (aunque algunas clases de compuestos pueden tener sinergia73), sumamos los TWC para calcular la concentración aditiva ponderada por toxicidad de todos los compuestos dentro de una muestra por sitio y especie de abeja ( TWCmix):

De ahora en adelante, nos referiremos a esta métrica, un indicador del riesgo relacionado con los pesticidas, como "riesgo".

Promediamos la LD50 oral aguda y de contacto (ref. 71) de cada compuesto para proporcionar un indicador general de toxicidad, que refleja cómo las abejas encuentran los pesticidas en el paisaje y sus múltiples rutas de exposición37. Usamos LD50 para A. mellifera adulta porque hay datos de toxicidad incompletos para otras especies de abejas y etapas de vida y, cuando hay datos, la DL50 para otras especies de abejas se correlaciona con la LD50 de A. mellifera correspondiente (refs. 53, 74). Además, al utilizar la misma LD50 en todas las especies de abejas, separamos la ecología de las abejas de la toxicología para explorar las diferencias relativas en los patrones de actividad de las abejas en intersección con el uso de pesticidas. Finalmente, utilizamos la dosis probada para LD50 basada en pruebas límite71 (utilizadas cuando se espera que un compuesto tenga baja toxicidad o hay problemas con la solubilidad75), que pueden sobreestimar la toxicidad de un compuesto. Tres de estos compuestos obtuvieron una clasificación alta en cuanto a riesgo específico de compuesto debido a sus altas concentraciones y frecuencia de detección en lugar de toxicidad (Tabla 1).

También calculamos el factor por el cual el riesgo de la mezcla (TWCmix) era mayor que su compuesto más riesgoso (max(TWCi)) utilizando un MCR76. Por lo tanto, un MCR cercano a uno indica que un solo compuesto domina el riesgo. El MCR no varió entre especies de abejas o cultivos focales (Figura complementaria 1).

Finalmente, también calculamos el riesgo específico del compuesto (Tabla 1 y Tabla complementaria 2) para identificar compuestos de alto riesgo multiplicando TWCi por su frecuencia de detección específica de las abejas33.

Realizamos cuatro análisis principales para comprender el riesgo de los pesticidas agrícolas para las especies de abejas, seguidos de análisis multivariados de apoyo de las composiciones de los compuestos. Realizamos análisis y visualización de datos utilizando R v.4.1.1., construimos modelos lineales de efectos mixtos (LMM) con el paquete lme477 y analizamos la composición del compuesto con el paquete vegano78. Para los análisis primarios, los datos de riesgo se transformaron logit y la proporción de polen del cultivo se transformó logit para cumplir con los supuestos de normalidad y homogeneidad de la varianza. Al detectar efectos principales significativos, examinamos la importancia y la diferencia de los niveles de factores individuales mediante comparaciones por pares de medias marginales estimadas utilizando el método de Tukey con el paquete emmeans79. Finalmente, evaluamos modelos de sobredispersión y verificamos residuos de normalidad y homocedasticidad utilizando funciones de diagnóstico en el paquete de desempeño80. Informamos valores marginales de R2 calculados siguiendo los métodos de la ref. 81.

Usamos LMM para explorar (1) el riesgo del polen y (2) el uso de polen agrícola, con cultivos focales y especies de abejas interactuando con la proporción de tierra agrícola como efectos fijos y el sitio como una intersección aleatoria. Incluimos una interacción entre especies de abejas y cultivos para ambos análisis, pero no fue significativa y, por lo tanto, se eliminó. Además, utilizamos un modelo similar, que incluye el cultivo focal, la interacción entre especies de abejas y el sitio como intersección aleatoria, para relacionar el polen del cultivo focal con la proporción de ese cultivo focal en el paisaje.

Probamos si el riesgo variaba entre las diferentes rondas de muestreo utilizando un LMM con rondas de muestreo, cultivos focales y especies de abejas incluidas como efectos fijos y el sitio como una intersección aleatoria. Finalmente, probamos si el riesgo estaba relacionado con la proporción de polen de cultivos focales, especies de abejas y cultivos focales, con el polen de cultivos focales interactuando con las especies de abejas, como efectos fijos y el sitio como una intersección aleatoria.

Examinamos las relaciones de riesgo entre la colección de polen de especies de abejas de un sitio específico utilizando tres modelos lineales, uno para cada especie. Incluimos las especies de abejas restantes y el cultivo focal como efectos fijos; sin embargo, el cultivo focal no fue significativo en todos los modelos (P > 0,05).

Usamos datos de las colecciones emparejadas de polen y néctar para probar una diferencia en el riesgo entre los materiales de muestra (polen versus néctar), usando LMM con material de muestra, cultivos focales y especies de abejas como efectos fijos, y una ronda de muestreo anidada en el sitio como un intercepción aleatoria. Además, examinamos las relaciones de riesgo entre las colecciones de material de muestra, utilizando un LMM con el riesgo de néctar especificado como variable de respuesta y el riesgo de polen, cultivos focales y especies de abejas como efectos fijos, y una ronda de muestreo anidada en el sitio como una intercepción aleatoria.

Usamos PERMANOVA para comparar la composición de compuestos entre cultivos focales y especies de abejas usando un índice de disimilitud de Bray-Curtis basado en una matriz comunitaria estandarizada de Hellinger de valores de riesgo usando la función adonis2() en vegano. Utilizamos escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) para visualizar diferentes grupos de compuestos. Probamos las diferencias en la dispersión entre cultivos focales o especies de abejas utilizando la función betadisper() en vegano. No detectamos diferencias en la dispersión de compuestos entre cultivos. Sin embargo, encontramos diferente dispersión de compuestos entre especies de abejas (P = 0,03); por lo tanto, debemos interpretar estas diferencias comunitarias con cautela.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen del informe de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Datos disponibles a través de Figshare https://doi.org/10.6084/m9.figshare.20390751.

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Agradecemos a los agricultores y propietarios por brindar acceso a sus tierras, a los apicultores por el manejo de las colonias, a A. Bates, O. Ronsevych, G. Svensson, ET Talavan y T. Krausl por la recolección y manipulación de muestras, a M. Karlsson por la identificación del polen y a D. Sponsler y C. Stuligross por sus comentarios constructivos y estimulantes sobre el manuscrito. Esta investigación fue apoyada por el consejo de investigación sueco Formas (2018-02283 (MR y OJ)), 2018-01020 (MR y JRdM)), el área estratégica de investigación COCEF (Biodiversidad y servicios ecosistémicos en un clima cambiante; 2016/1873 ( MR)) y Horizonte 2020 PoshBee de la Unión Europea (Evaluación, seguimiento y mitigación paneuropeos de factores estresantes en la salud de las abejas; 773921 (JRdM)).

Financiamiento de acceso abierto proporcionado por la Universidad de Lund.

Jessica Knapp

Dirección actual: Departamento de Botánica, Trinity College Dublin, Dublín, Irlanda

Departamento de Biología, Universidad de Lund, Lund, Suecia

Jessica L. Knapp, Charlie C. Nicholson y Maj Rundlöf

Departamento de Evaluación y Ciencias Acuáticas, Centro SLU de Pesticidas en el Medio Ambiente, Universidad Sueca de Ciencias Agrícolas, Uppsala, Suecia

Ove Jonsson

Departamento de Ecología, Universidad Sueca de Ciencias Agrícolas, Uppsala, Suecia

Joachim R. de Miranda

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JLK hizo contribuciones sustanciales a la concepción, adquisición e interpretación de datos y redactó el artículo. CCN hizo contribuciones sustanciales a la concepción, análisis e interpretación de los datos y redactó el artículo. OJ participó en la adquisición de financiación y en la adquisición, análisis e interpretación de datos. JRdM ayudó con la adquisición de financiación y datos. MR contribuyó a la adquisición de financiación, hizo contribuciones sustanciales a la concepción y diseño, adquisición e interpretación de datos y redactó el artículo. Todos los autores revisaron críticamente el artículo en busca de contenido intelectual importante.

Correspondencia a Jessica L. Knapp o Maj Rundlöf.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Nature Ecology & Evolution agradece a Ben Woodcock y a los demás revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Los informes de los revisores pares están disponibles.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Métodos complementarios, resultados, figs. 1 a 9 y tablas 1, 3, 4 y 6.

La Tabla complementaria 2 enumera todos los compuestos detectados, su frecuencia, LD50 media y el riesgo asociado. La Tabla complementaria 5 enumera todos los compuestos analizados y los límites de detección estimados (LOD).

Acceso Abierto Este artículo está bajo una Licencia Internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, compartir, adaptación, distribución y reproducción en cualquier medio o formato, siempre y cuando se dé el crédito apropiado a los autores originales y a la fuente. proporcione un enlace a la licencia Creative Commons e indique si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la normativa legal o excede el uso permitido, deberá obtener permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Reimpresiones y permisos

Knapp, JL, Nicholson, CC, Jonsson, O. et al. Los rasgos ecológicos interactúan con el contexto del paisaje para determinar el riesgo de pesticidas de las abejas. Nat Ecol Evol 7, 547–556 (2023). https://doi.org/10.1038/s41559-023-01990-5

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Recibido: 28 de abril de 2022

Aceptado: 22 de diciembre de 2022

Publicado: 27 de febrero de 2023

Fecha de emisión: abril de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41559-023-01990-5

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Ecología y evolución de la naturaleza (2023)